Fünf Jahre nach den Ereignissen des ersten Films hat sich Hicks zu einem selbstbewussten jungen Mann und fähigen Anführer entwickelt. Auf der Insel Berk leben Menschen und Drachen nun in harmonischer Gemeinschaft zusammen. Gemeinsam mit seinem treuen Drachen Ohnezahn erkundet Hicks die Welt und kartiert unbekannte Gebiete. Bei einem ihrer Ausflüge stoßen die beiden auf eine gewaltige Eishöhle, die Heimat unzähliger wilder Drachen und des legendären Bewolks, eines gigantischen weißen Drachens. Dort begegnen sie einem geheimnisvollen maskierten Drachenreiter, der sich als Valka entpuppt – Hicks´ Mutter, die er seit zwanzig Jahren für tot hielt. Valka hat all die Jahre damit verbracht, Drachen vor Drachenjägern zu retten und zu beschützen. Doch die Wiedervereinigung wird überschattet von der Bedrohung durch Drago Blutfaust, einen brutalen Kriegsherrn, der eine Armee aus Drachen aufbaut, um die Welt zu unterwerfen. Als Drago Berk angreift und Ohnezahn unter seine Kontrolle bringt, muss Hicks über sich hinauswachsen und beweisen, dass wahre Stärke nicht in Gewalt, sondern in Mitgefühl und der Fähigkeit zu vergeben liegt, um seine Familie, sein Volk und die Freiheit aller Drachen zu retten.